Thermal adaptation in an invasive frog (Xenopus laevis): impact of temperature on locomotion and physiology
Date
2024-03
Authors
Journal Title
Journal ISSN
Volume Title
Publisher
Stellenbosch : Stellenbosch University
Abstract
ENGLISH ABSTRACT: Life history traits of organisms are modulated by the selective pressures of the environment,
generating variation in phenotypes. These different biotic and abiotic factors lead to a diversity
of adaptations and the evolution of organismal diversity. This phenotypic diversity can be observed
at the interspecific level but also at the intraspecific level in populations living in different
environments. Temperature is a characteristic of an animal’s habitat and one of the dimensions of
the ecological niche. It is a critical factor impacting all aspects of the biology of organisms,
especially in ectotherms. Invasive species are a perfect model to understand the drivers of
phenotypic diversity as invasive populations are confronted with novel and potentially contrasting
environments compared to those encountered in the native range. Xenopus laevis is an aquatic frog
that is invasive on four continents, with invasive populations inhabiting a diversity of
environments. The establishment of this species in different climatic regions confirms its great
plasticity and/or adaptability. The objective of this thesis was to investigate the thermal
adaptation ability of this species that has successfully established in dramatically different
thermal environments. Do these animals possess an innate capacity to thrive in novel environments
through plasticity or is this success the result of adaptative divergence? The use of thermal
performance curves enabled me to assess the relationship between temperature and locomotor and
metabolic performance in individuals from different native and invasive populations. Locomotor
performance is critical during dispersal, predator escape and prey capture, and is strongly related
to the metabolic activity of an organism. In this project, hundreds of individuals were phenotyped.
First, the relationship between aquatic and terrestrial locomotion was explored to understand if
trade-offs exist between locomotor performance in both environments. Second, locomotor performance
depending on temperature in invasive and native populations was assessed to test for possible
changes in the thermal dependence of performance among populations. Next, the temperature
sensitivity of the metabolic activity was examined in both native and invasive populations.
Finally, phenotypes from a F1 generation of the studied populations raised in a common garden
environment were compared to the F0 phenotypes. This allows us to understand whether the observed
differences among populations are plastic or genetically based. This project has demonstrated that
populations exhibit a different thermal dependence of their performance. To predict
future invasions, it is essential to understand variability in the thermal adaptation of organisms.
Studying traits that contribute to invasion potential can enhance the ability to predict future
scenarios of biological invasions. Moreover, variation in performance in individuals of this
species depending on temperature provides an insight into how an ectothermic species can survive
and cope with different thermal
environments, especially in the context of climate change.
AFRIKAANSE OPSOMMING: Lewensgeskiedenis eienskappe van organismes word gemoduleer deur die omgewing selektiewe druk, wat variasie in fenotipes genereer. Temperatuur is 'n kenmerk van 'n dier se habitat en is 'n kritieke faktor wat alle aspekte van die organismes se biologie beïnvloed, veral in ektoterme. Xenopus laevis is 'n waterpadda wat indringerbevolkings in kontrasterende omgewings vertoon. Die vestiging van hierdie spesie bevestig sy groot plastisiteit en/of aanpasbaarheid. Die doel van hierdie tesis was om die spesie se termiese aanpassingsvermoë te ondersoek. Termiese prestasiekrommes is gebruik om die verband tussen temperatuur en bewegings- en metaboliese prestasie in individue van verskillende inheemse en indringer populasies en generasies te bepaal.
RÉSUMÉ: Les pressions de sélection de l’environnement modèlent les traits d’histoire de vie des organismes et cette sélection induit des variations phénotypiques. Ces différents facteurs biotiques et abiotiques génèrent diverses adaptations et l’évolution de la diversité des organismes. Cette diversité phénotypique est observée entre les espèces mais aussi au sein d’une même espèce dont les populations vivent dans différents environnements. La température est une caractéristique de l’habitat d’un animal et une des dimensions de la niche écologique. Il s’agit donc d’un facteur impactant tous les aspects biologiques des organismes et particulièrement les ectothermes. Les espèces invasives font des modèles parfaits pour comprendre les moteurs de la diversité phénotypique avec des populations invasives confrontées à de nouveaux environnements potentiellement différents des environnements natifs de l’espèce. Xenopus laevis est une grenouille aquatique dont les populations invasives vivent dans des habitats variés sur quatre continents. L’établissement de cette espèce dans différente régions climatiques confirme sa grande plasticité et/ou capacité d’adaptation. L’objectif de cette thèse est d’étudier la capacité d’adaptation thermique de l’espèce. Est-ce que ces animaux possèdent une capacité innée pour survivre dans un nouvel environnement, ou est-ce le résultat d’une divergence adaptative ? L’utilisation de courbes de performance thermique m’a permis d’établir la relation entre la température et les performances locomotrices et métabolique chez des individus de populations natives et invasive. Les performances locomotrices sont essentielles lors de la dispersion, de la fuite face aux prédateurs et de la capture de proie, et sont liées à l’activité métabolique des organismes. Dans ce projet, des centaines de phénotypes d’individus ont été collectés. Tout d’abord, la relation entre les modes de locomotion terrestres et aquatiques a été explorée afin de déterminer s’il existe un compromis entre ces performances locomotrices dans ces deux environnements. Par la suite, les performances locomotrices en fonction de la température ont été étudiées chez des populations natives et invasive afin de déterminer s’il existe un changement dans la relation performance et température entre les populations. De plus, la sensibilité thermique de l’activité métabolique a été définie chez les populations natives et invasive. Enfin, les phénotypes de la génération F1 élevée dans un jardin commun et provenant des populations étudiées ont été comparés aux phénotypes de la génération F0. Cette dernière étude permet de comprendre si les différences observées entre les populations sont d’origine plastique ou génétique. Cette étude a démontré qu’il existe des variations dans la sensibilité des performances en fonction de la température entre les populations. Il apparaît alors essentiel de comprendre et de déterminer la variabilité de l’adaptation thermique des organismes afin de mieux prédire les futures invasions. En effet, l’étude des traits d’histoire de vie contribuant aux potentiels invasifs d’une espèce pourrait améliorer la prédiction des futurs scénarii d’invasion biologique. De plus, la variation des phénotypes de performance chez les individus de cette espèce en fonction de la température donne un aperçu des capacités d’une espèce ectotherme à survivre dans des environnements climatiques variés et dans le contexte de changement climatique.
AFRIKAANSE OPSOMMING: Lewensgeskiedenis eienskappe van organismes word gemoduleer deur die omgewing selektiewe druk, wat variasie in fenotipes genereer. Temperatuur is 'n kenmerk van 'n dier se habitat en is 'n kritieke faktor wat alle aspekte van die organismes se biologie beïnvloed, veral in ektoterme. Xenopus laevis is 'n waterpadda wat indringerbevolkings in kontrasterende omgewings vertoon. Die vestiging van hierdie spesie bevestig sy groot plastisiteit en/of aanpasbaarheid. Die doel van hierdie tesis was om die spesie se termiese aanpassingsvermoë te ondersoek. Termiese prestasiekrommes is gebruik om die verband tussen temperatuur en bewegings- en metaboliese prestasie in individue van verskillende inheemse en indringer populasies en generasies te bepaal.
RÉSUMÉ: Les pressions de sélection de l’environnement modèlent les traits d’histoire de vie des organismes et cette sélection induit des variations phénotypiques. Ces différents facteurs biotiques et abiotiques génèrent diverses adaptations et l’évolution de la diversité des organismes. Cette diversité phénotypique est observée entre les espèces mais aussi au sein d’une même espèce dont les populations vivent dans différents environnements. La température est une caractéristique de l’habitat d’un animal et une des dimensions de la niche écologique. Il s’agit donc d’un facteur impactant tous les aspects biologiques des organismes et particulièrement les ectothermes. Les espèces invasives font des modèles parfaits pour comprendre les moteurs de la diversité phénotypique avec des populations invasives confrontées à de nouveaux environnements potentiellement différents des environnements natifs de l’espèce. Xenopus laevis est une grenouille aquatique dont les populations invasives vivent dans des habitats variés sur quatre continents. L’établissement de cette espèce dans différente régions climatiques confirme sa grande plasticité et/ou capacité d’adaptation. L’objectif de cette thèse est d’étudier la capacité d’adaptation thermique de l’espèce. Est-ce que ces animaux possèdent une capacité innée pour survivre dans un nouvel environnement, ou est-ce le résultat d’une divergence adaptative ? L’utilisation de courbes de performance thermique m’a permis d’établir la relation entre la température et les performances locomotrices et métabolique chez des individus de populations natives et invasive. Les performances locomotrices sont essentielles lors de la dispersion, de la fuite face aux prédateurs et de la capture de proie, et sont liées à l’activité métabolique des organismes. Dans ce projet, des centaines de phénotypes d’individus ont été collectés. Tout d’abord, la relation entre les modes de locomotion terrestres et aquatiques a été explorée afin de déterminer s’il existe un compromis entre ces performances locomotrices dans ces deux environnements. Par la suite, les performances locomotrices en fonction de la température ont été étudiées chez des populations natives et invasive afin de déterminer s’il existe un changement dans la relation performance et température entre les populations. De plus, la sensibilité thermique de l’activité métabolique a été définie chez les populations natives et invasive. Enfin, les phénotypes de la génération F1 élevée dans un jardin commun et provenant des populations étudiées ont été comparés aux phénotypes de la génération F0. Cette dernière étude permet de comprendre si les différences observées entre les populations sont d’origine plastique ou génétique. Cette étude a démontré qu’il existe des variations dans la sensibilité des performances en fonction de la température entre les populations. Il apparaît alors essentiel de comprendre et de déterminer la variabilité de l’adaptation thermique des organismes afin de mieux prédire les futures invasions. En effet, l’étude des traits d’histoire de vie contribuant aux potentiels invasifs d’une espèce pourrait améliorer la prédiction des futurs scénarii d’invasion biologique. De plus, la variation des phénotypes de performance chez les individus de cette espèce en fonction de la température donne un aperçu des capacités d’une espèce ectotherme à survivre dans des environnements climatiques variés et dans le contexte de changement climatique.
Description
Thesis (PhD)--Stellenbosch University, 2024.