Do vulnerable life-history stages of Xenopus laevis reduce its invasion potential?

Date
2020-12
Journal Title
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Volume Title
Publisher
Stellenbosch : Stellenbosch University
Abstract
ENGLISH ABSTRACT: Introduced populations must overcome several barriers to become invasive in a novel environment where they may experience new ecological conditions. Phenotypic plasticty and local adaptation are two mechanisms that can assist introduced populations to overcome these barriers. The African clawed frog, Xenopus laevis (Daudin, 1802) is native to southern Africa but is invasive on four different continents. This study aimed to understand four major aspects of the African clawed frogs’ invasion in western France. Firstly, I assessed for the level of phenotypic plasticity and local adaptation of X. laevis tadpoles from the two contrasting rainfall regions in the native range, as this could provide information on the level of phenotypic plasticity in the French invasive range. The winter rainfall region is characterised by colder temperature and a winter rainfall pattern whereas the summer rainfall region is characterised by warmer temperatures and a summer rainfall pattern. I performed a reciprocal exchange experiment using outdoor mesocosms. I measured body size, timing of metamorphosis, and survival of tadpoles (NF stage 45 - 66). I found that both phenotypic plasticity and local adaptation determined the tadpole phenotype in the winter and summer rainfall regions. I also identified a survival cost in individuals translocated to the other region. However, the cost was lower for winter rainfall tadpoles. Thus, the interaction between phenotypic plasticity and local adaptation likely explains the persistence of this species in contrasting environments. Secondly, in amphibians, tadpole phenotypic traits can be coupled or decoupled to dispersal traits in adults. Spatial sorting has been observed in adults of X. laevis in western France. Thus, I tested whether spatial sorting altered the morphology and life-history traits of tadpoles due to the coupling of traits between stages. I conducted common garden experiments in laboratory microcosms and outdoor mesocosms. I compared body size, timing of metamorphosis and survival between tadpoles from the core and from the periphery of the invasive range but found no effects of the position in the invasive range on tadpole phenotype. The only difference in both the outdoor and laboratory experiments was the larger body size of post-metamorphic individuals at the periphery. These findings support the hypothesis of decoupling between adult traits and tadpole phenotypic traits. Decoupling can allow each stage of the complex life cycle to respond independently to environmental conditions. Thirdly, I assessed whether the degree of phenotypic plasticity changed between the core and the periphery during the expansion process. I tested this hypothesis for invasive X. laevis in western France. I measured the critical thermal limits and modelling the thermal performance curves of the burst swimming performance (velocity, acceleration, and sinuosity) of core and periphery tadpoles reared at three developmental temperatures (low, intermediate, and high). I found that both the position in the distribution (core/ periphery) and the developmental temperature was significant in determining burst swimming performance. However, no differences were identified between the performance of core and periphery tadpoles reared in the same developmental temperature. Tadpoles reared at the high temperature acclimated their performance to warmer temperatures, however, tadpoles displayed limited acclimation to cooler temperatures. Finally, I tested whether tadpoles identified and responded to novel predators in their invasive range. In western France, X. laevis can encounter novel aquatic predators. Some may be related to predators found in the native range, but others belong to different taxonomic groups. I tested whether naïve tadpoles from the invasive French population exhibited anti- predator response to local predators, and whether the response depended on the degree of relatedness with predators in the native range. I exposed naïve lab-reared tadpoles to a non- predatory water snail, Planorbarius corneus, a native predatory beetle, Dytiscus dimidiatus, and an invasive predatory crayfish, Procambarus clarkii. I found that tadpoles innately reduced their activity when exposed to beetle and crayfish olfactory cues, but not to snail cue. Reducing activity usually decreases the probability of being detected by predators. This demonstrates that invasive tadpoles respond to known and novel predators regardless of the evolutionary history of the prey-predator interaction. This work focused entirely on tadpoles. It demonstrates the high phenotypic plasticity of larval development in the native range, which may provide the necessary variation for the colonisation of new areas, provided no evidence of coupling between stages, which allow each stage to respond its own constraints, and showed the recognition of local predators, which is expected to enhance survival. Overall, this thesis describes mechanisms whereby X. laevis tadpoles can contribute to the invasion success of the species in France, and globally.
AFRIKAANSE OPSOMMING: Ingevoerde bevolkingsgroepe moet verskeie hindernisse oorkom om 'n indringerspesie te raak in 'n nuwe omgewing waar hulle nuwe ekologiese toestande kan ervaar. Fenotipiese plastisiteit en plaaslike aanpassing is twee meganismes wat ingevoerde bevolkings kan help om hierdie hindernisse te oorkom. Die algemene platanna, Xenopus laevis (Daudin, 1802) is inheems aan suider Afrika, maar is indringend op vier verskillende kontinente. Hierdie studie se doelwit was om vier belangrike aspekte van die indringing van die platanna in die weste van Frankryk te verstaan. Eerste, het ek die vlak van fenotipiese plastisiteit en die plaaslike aanpassing van X. laevis paddavissies van die twee kontrasterende reënvalstreke in die inheemse reeks beoordeel, aangesien dit inligting kon verskaf oor die vlak van fenotipiese plastisiteit in die Franse indringerreeks. Die winterreënvalstreek word gekenmerk deur kouer temperatuur en 'n winterreënvalpatroon, terwyl die somerreënvalstreek gekenmerk word deur warmer temperature en 'n somerreënvalpatroon. Ek het 'n wederkerige uitruileksperiment met behulp van buitelugmesokosms uitgevoer. Ek het liggaamsgrootte, tydsberekening van metamorfose en oorlewing van paddavissies gemeet (NF stadium 45 - 66). Ek het gevind dat beide fenotipiese plastisiteit en plaaslike aanpassing die paddavis-fenotipe in die winter- en somerreënvalgebiede bepaal. Ek het ook 'n oorlewingskoste by individue geïdentifiseer wat na die ander klimaatstreek oorgeplaas is. Die koste vir die winterreënval-paddavissies was laer. Dus, die interaksie tussen fenotipiese plastisiteit en plaaslike aanpassing verklaar waarskynlik die volharding van hierdie spesie in kontrasterende omgewings. Tweedens, by amfibieë, kan die paddavis-fenotipiese eienskappe gekoppel of ontkoppel word aan verspreidingseienskappe by volwassenes. Ruimtelike sortering is waargeneem by volwassenes van X. laevis in die weste van Frankryk. Dus het ek getoets of hierdie proses die morfologie en lewensgeskiedenisse kenmerke van paddavissies verander het as gevolg van die koppeling van eienskappe tussen stadiums. Ek het algemene tuineksperimente uitgevoer in laboratorium mikrokosms en mesokosms buite. Ek het liggaamsgrootte, tydsberekening van metamorfose en oorlewing tussen paddavissies uit die binnekern en vanaf die peripferie van die indringende reeks vergelyk, maar het geen effek gevind van die posisie in die indringende reeks op die paddavis-fenotipe nie. Die enigste verskil in beide eksperimente was die groter liggaamsgrootte van post-metamorfiese individue aan die periferie. Hierdie bevindings ondersteun die hipotese van ontkoppeling tussen eienskappe van volwassenes en fenotipiese eienskappe van die paddavisse. Ontkoppeling kan elke fase van die komplekse lewensiklus onafhanklik reageer op omgewingstoestande. Derdens, het ek beoordeel of die mate van fenotipiese plastisiteit gedurende die uitbreidingsproses tussen die kern en die periferie verander het. Ek het hierdie hipotese vir indringende X. laevis in die weste van Frankryk getoets. Ek het die kritieke termiese grense gemeet en die termiese prestasiekurwes van die bars-swemprestasie (snelheid, versnelling en sinuositeit) van kern- en perifere paddavissies gemeet by drie ontwikkelingstemperature (laag, tussen en hoog). Ek het gevind dat beide die posisie in die verspreiding (kern / periferie) en die ontwikkelingstemperatuur beduidend was. Geen verskille is egter geïdentifiseer tussen die werkverrigting van kern- en perifere paddavissies wat in dieselfde ontwikkelingstemperatuur geteel is nie. Paddavissies wat by die hoë temperatuur grootgemaak is, het hul termiese optimum tot die warmer temperatuur geskuif, maar die paddavissies het beperkte akklimasie tot koeler temperature getoon. Uiteindelik het ek getoets of paddavissies op nuwe roofdiere in hul indringende reeks kan identifiseer en daarop reageer. In die weste van Frankryk kan X. laevis nuwe roofdiere in die water teëkom. Sommige is moontlik verwant aan roofdiere wat in die inheemse reeks voorkom, maar ander behoort tot verskillende taksonomiese groepe. Ek het naïewe laboratorium-grootgemaakte paddavissies blootgestel aan 'n nie-roofdiere waterslak, Planorbarius corneus, 'n inheemse roofkewer, Dytiscus dimidiatus en 'n indringende roofkreef, Procambarus clarkii. Ek het gevind dat paddavissies hul aktiwiteit verminder as hulle blootgestel word aan kewers en krewe se olifaktoriese leidrade, maar nie aan die waterslak nie. Die vermindering van aktiwiteit verminder gewoonlik die waarskynlikheid dat dit deur roofdiere opgespoor kan word. Dit demonstreer dat indringende paddavissies reageer op bekende en nuwe roofdiere, ongeag die evolusionêre geskiedenis van die prooi-roofdier- interaksie. Hierdie werk het geheel en al op die paddavissies gefokus. Dit demonstreer die hoë fenotipiese plastisiteit van die larfontwikkeling in die inheemse omvang, wat moontlik die nodige variasie vir die kolonisasie van nuwe gebiede kan verskaf, mits geen bewyse bestaan van die koppeling tussen stadiums nie, waardeur elke stadium sy eie onafhanklik kan reageer op omgewingstoestande, en die erkenning van plaaslike roofdiere, wat na verwagting die oorlewing sal verhoog. In die geheel word hierdie tesis meganismes beskryf waardeur X. laevis paddavissies kan bydra tot die sukses van die spesie in Frankryk en wêreldwyd.
RÉSUMÉ FRANÇAIS: Les populations introduites doivent surmonter plusieurs obstacles pour devenir envahissantes dans un nouvel environnement où elles peuvent subir de nouvelles conditions écologiques. La plasticité phénotypique et l'adaptation locale sont deux mécanismes qui peuvent aider les populations introduites à surmonter ces obstacles. Le Xénope lisse, Xenopus laevis (Daudin, 1802) est originaire d'Afrique australe et envahissante sur quatre continents. Cette étude visait à comprendre quatre aspects majeurs de l’invasion du Xénope lisse dans l’ouest de la France. Premièrement, j'ai évalué le niveau de plasticité phénotypique et d'adaptation locale des têtards de X. laevis des deux régions pluviométriques de l'aire de répartition d’origine, car cette connaissance pourrait fournir des informations sur le niveau de plasticité phénotypique au sein de l'aire colonisée en France. La région des précipitations hivernales est caractérisée par des températures plus froides et un régime pluviométrique hivernal tandis que la région des précipitations estivales se caractérise par des températures plus chaudes et un régime pluviométrique estival. J'ai effectué une expérience d'échange réciproque en utilisant des mésocosmes en milieu extérieur. J'ai mesuré la taille du corps, le moment de la métamorphose et la survie des têtards (stade NF 45 - 66). J'ai trouvé que la plasticité phénotypique et l'adaptation locale déterminaient le phénotype du têtard dans les régions deux régions pluviométriques (précipitations hivernales ou estivales). J'ai également identifié un coût à la survie chez les individus transférés dans l'autre région climatique. Cependant, le coût était plus faible pour les têtards de la région à précipitations hivernales. Ainsi, l’interaction entre plasticité phénotypique et adaptation locale explique probablement la persistance de cette espèce dans des environnements contrastés. Deuxièmement, chez les amphibiens, les caractères phénotypiques des têtards peuvent être couplés ou découplés des caractères liés à la dispersion chez les adultes. Un processus de « spatial sorting » (tri spatial des phénotypes) a été observé chez des adultes de X. laevis dans l'ouest de la France. J'ai ainsi testé si ce processus modifiait la morphologie et les traits d'histoire de vie des têtards en raison d’un couplage traits entre les stades. J'ai mené des expériences en environnement commun dans des microcosmes au laboratoire et des mésocosmes en milieu extérieur. J'ai comparé la taille du corps, le moment de la métamorphose et la survie entre les têtards du centre et de la périphérie de la zone colonisée, mais je n'ai trouvé aucun effet de la position dans la zone colonisée sur le phénotype du têtard. La seule différence détectée dans les deux expériences réalisées en mésocosme et en laboratoire était la plus grande taille corporelle des individus post-métamorphiques à la périphérie. Ces résultats soutiennent l'hypothèse d'un découplage entre les traits adultes et les traits phénotypiques têtards. Le découplage peut permettre à chaque étape du cycle de vie complexe de répondre indépendamment aux conditions environnementales. Troisièmement, j'ai évalué si le degré de plasticité phénotypique avait changé entre le noyau et la périphérie pendant le processus d'expansion. J'ai testé cette hypothèse pour la population invasive de X. laevis dans l'ouest de la France. J'ai mesuré les limites thermiques critiques et modélisé les courbes de performances thermiques pour le comportement de déclenchement de la nage (vitesse, accélération et sinuosité) des têtards du centre et de la périphérie ayant été élevés à trois températures de développement (basse, intermédiaire et élevée). J'ai trouvé que la position dans la distribution (centre / périphérie) et la température de développement avaient des effets significatifs. Cependant, aucune différence n'a été détectée entre les performances de nage des têtards du centre et de la périphérie s’étant développés à la même température. Les têtards élevés à la température élevée se sont acclimatés à des températures plus chaudes. En revanche, les têtards ont montré une capacité d’acclimatation limitée à des températures basses. Enfin, j'ai testé si les têtards identifiaient et répondaient à de nouveaux prédateurs dans leur zone colonisée. Dans l'ouest de la France, X. laevis peut rencontrer de nouveaux prédateurs aquatiques. Certains peuvent être apparentés à des prédateurs de l'aire de répartition d’origine, mais d'autres appartiennent à des groupes taxonomiques différents. J'ai testé si les têtards naïfs de la population invasive française présentaient une réponse anti-prédatrice aux prédateurs locaux et si la réponse dépendait du degré de parenté avec les prédateurs de l'aire d’origine. J'ai exposé des têtards naïfs élevés en laboratoire à un gastéropode aquatique non-prédateur, Planorbarius corneus, un coléoptère prédateur indigène, Dytiscus dimidiatus, et une écrevisse prédatrice invasive, Procambarus clarkii. J'ai trouvé que les têtards réduisaient naturellement leur activité lorsqu'ils étaient exposés à des signaux olfactifs du coléoptère et de l'écrevisse, mais pas à des signaux du gastéropode. La réduction de l'activité diminue généralement la probabilité d'être détecté par les prédateurs. Cela démontre que les têtards de populations invasives répondent à des prédateurs connus et nouveaux indépendamment de l'histoire évolutive de l'interaction proie-prédateur. Ce travail s'est concentré entièrement sur les têtards. Il démontre la plasticité phénotypique élevée du développement larvaire dans l'aire d’origine, ce qui peut fournir la variation nécessaire pour la colonisation de nouvelles zones, n'a fourni aucune preuve de couplage entre les stades, ce qui permet à chaque stade de répondre à ses propres contraintes, et a montré la reconnaissance de prédateurs locaux, ce qui devrait améliorer la survie. Globalement, cette thèse décrit les mécanismes par lesquels les têtards de X. laevis peuvent contribuer au succès de l'invasion de l'espèce en France et dans le monde.
Description
Thesis (PhD)--Stellenbosch University, 2020.
Keywords
Xenopus laevis -- Africa -- Western France, Phenotypic plasticity, Xenopus laevis -- Adaptation, Tadpoles -- Effect of temperature on, Xenopus laevis -- Development -- Genetic aspects, Antipredator response, Xenopus laevis -- Effect of predation on, Genotype-environment interaction, UCTD
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